Effets des associations de plantes sur la symbiose mycorhizienne et réponse spécifique des plantes à la mycorhization

Damien Derelle

Dans le cadre du colloque Alliances au pays des racines, organisé par le Conseil scientifique de la SNHF en mai 2012, le travail de Damien Derelle a été récompensé par le Prix de Thèse SNHF. Il a su produire des résultats scientifiques innovants, susceptibles de développements pratiques au bénéfice de l'horticulture au sens large (ornementale, légumière et fruitière). En voici sa synthèse.

Fig. 1 : Représentation schématique des interactions tripartites entre une plante hautement mycorhizienne et une plante non mycorhizienne et un champignon mycorhizien à arbuscules. L’interaction entre plantes a une action directe sur le champignon et génère une boucle de rétroaction positive pour l’espèce la plus dépendante de la mycorhization. L’existence d’une boucle de rétroaction avec le champignon et l’espèce faiblement mycorhizienne reste à démontrer.

Les effets des champignons mycorhiziens à arbuscules sur les plantes ne sont plus à démontrer et sont variés. Mais les études sur les effets des plantes sur ces champignons sont encore parcellaires. On observe une influence des interactions entre plantes sur la dynamique des champignons. Ces interactions génèrent des différences de densité de mycélium et de proportions d’arbuscules selon la composition végétale, en particulier lorsque des espèces différentes sont associées. Cela influence positivement la biomasse aérienne ainsi que le nombre de fleurs et de fruits de l’espèce végétale la plus dépendante de la mycorhization. Des différences entre monocultures et mélanges à l’échelle de l’individu sont ainsi observées.

En améliorant la nutrition minérale et hydrique des plantes, les champignons mycorhiziens améliorent la croissance et le développement des espèces végétales. Cette amélioration passe par une colonisation optimale des racines par le champignon qui développe une surface d’échange importante (augmentation de la proportion d’arbuscules) dans les racines. En revanche, les études sur les effets des plantes sur les champignons mycorhiziens arbuscules sont encore parcellaires. Une plante est susceptible d’avoir un impact sur les champignons par le biais de la litière déposée sur le sol ou par les exsudats racinaires excrétés dans le sol (Yoneyama et al. 2008). Cela se traduit par un meilleur développement des champignons mycorhiziens dans le sol, lui permettant une exploitation d’un volume plus important que ne le feraient les racines seules ainsi qu’une colonisation racinaire accrue. Il en découle des boucles d’actions-rétroactions entre le champignon et la plante avec des effets réciproques (Fig. 1). À l’échelle d’un écosystème, les plantes sont rarement isolées, elles appartiennent à des communautés végétales au sein desquelles elles entretiennent des relations de compétition et/ou de facilitation avec les autres plantes de la même espèce ou d’espèces différentes. Les expériences menées au cours de mes recherches ont utilisé des systèmes simplifiés (systèmes in vitro, cultures en conditions semi-contrôlées) et ont clairement montré l’importance des interactions entre plantes sur les champignons. Les résultats ont, par exemple, mis en évidence un développement amélioré d’une espèce de champignons mycorhiziens à arbuscules (Rhizophagus irregularis) présentant une densité de mycélium plus élevée dans le milieu et une colonisation renforcée d’une des deux espèces qui lui étaient associées (Medicago truncatula) (Derelle et al. 2011). En effet, la proportion d’arbuscules dans le système racinaire de M. truncatula est augmentée (plus 20 % d’arbuscules environ) quand elle est associée avec Silene vulgaris.

Cette expérience in vitro a été menée sur une période de douze jours pendant laquelle les plantes étaient au stade plantule. La symbiose mycorhizienne avec une souche de R. irregularis peut être fonctionnelle rapidement après seulement 9 jours de contact entre les partenaires. Ces effets se traduisent par une croissance végétale plus importante et un développement fongique plus important que dans le cas où une seule espèce végétale est présente. Ces effets se poursuivent pendant tout le cycle de développement des plantes puisqu’ils ont été observés jusqu’à la floraison dans l’expérience en conditions semi-contrôlées (Derelle et al. In prep). Dans le cas du couple d’espèces testé, la symbiose avec un champignon influence positivement le nombre de fleurs et de fruits de la plante la plus mycorhizienne.
De plus, nos systèmes expérimentaux (in vitro puis en conditions semi-contrôlées) utilisaient deux espèces de plantes dont la dépendance mycorhizienne variait. Les effets ont été observés chez M. truncatula, une espèce fortement mycotrophe (60 % de colonisation racinaire) mais pas chez S. vulgaris, une espèce faiblement mycotrophe (moins de 3 % de colonisation racinaire). Par conséquent, cela met en évidence le fait qu’il faut considérer les espèces végétales mais également leur dépendance mycorhizienne lorsque l’on étudie les effets des interactions entre plantes sur les champignons mycorhiziens. L’association de plantes matures d’espèces différentes, présentant des niveaux de mycotrophie différents, peut stimuler le développement fongique intra-racinaire. En revanche, une différence de densité de plantes associées ne semble pas avoir d’impact sur cette colonisation intra-racinaire. L’identité des espèces végétales en présence apparaît comme un facteur majeur de la dynamique des interactions entre plantes avec leurs symbiotes mycorhiziens. Le dispositif expérimental utilisé a permis de développer un réseau mycélien important et fonctionnel dans un sol et d’amener les plantes à floraison.  En plus, d’une amélioration de croissance de l’espèce hautement mycorhizienne, l’investissement dans la reproduction de cette espèce est également plus important. Les mécanismes par lesquels ces effets se produisent n’ont pas encore été clairement élucidés. L’un des mécanismes le plus probable est l’effet de l’exsudation racinaire avec des conséquences sur la ramification des hyphes et donc sur la dynamique de la symbiose.

Les facteurs de variations des bénéfices des plantes dus à la mycorhization sont multiples au sein même de la relation entre une plante hôte et son champignon (Hoeksema et al. 2010). Certaines caractéristiques d’une plante telles que le type biologique ou le statut nutritionnel ont une influence sur la dynamique des échanges N et P entre la plante et le champignon. Cela peut ainsi expliquer une acquisition supplémentaire potentielle de nutriments par une plante hôte. Ces éléments sont à prendre en considération dans le choix des espèces végétales dans de futures expériences visant à tester les effets des interactions de plantes sur les champignons mycorhiziens. Ainsi, tenir compte des différences dans les bénéfices obtenus par les champignons en fonction des caractéristiques spécifiques des plantes permettrait de mieux comprendre les effets des interactions de plantes sur les champignons et les boucles de rétroaction générées.

En résumé, la présence d’une espèce végétale faiblement dépendante de la mycorhization peut, dans certains cas, avoir un effet bénéfique sur la relation d’un symbiote avec une espèce végétale fortement mycotrophe.

Perspectives pour l’horticulture

À l’échelle d’un couple plante-champignon, les bénéfices apportés par la symbiose mycorhizienne ne sont plus à démontrer. Les champignons améliorent la nutrition minérale des plantes. Préserver la diversité fongique dans les sols peut permettre d’augmenter les rendements tout en limitant les intrants chimiques. Développer des techniques de culture favorisant les champignons mycorhiziens ne peut que favoriser une exploitation améliorée des sols par les plantes, une optimisation de la productivité s’inscrivant dans un contexte de développement durable.

L’approche conventionnelle en agronomie s’est traduite par une réduction des interactions et une simplification de la structure trophique. Les recherches agronomiques passées ont ainsi permis de déterminer une densité optimale pour chaque espèce de plante en monoculture, afin de minimiser les interactions intra-spécifiques pour les ressources et de maximiser les rendements. Mais le résultat a été l’existence de communautés simplifiées avec une faible résilience et une faible stabilité. En revanche, une approche dite agro-écologique prend en compte les interactions entre espèces dans le contexte des communautés. Reconnaître l’existence d’interactions spécifiques bénéfiques équivaut à reconnaître la nécessité d’un certain niveau de complexité dans les agro-systèmes pour avoir un fonctionnement optimal. Là encore, favoriser la biodiversité, notamment des champignons mycorhiziens à arbuscules, peut permettre l’émergence de propriétés écologiques nouvelles susceptibles d’optimiser le fonctionnement global des agro-systèmes (réduire les apports externes, augmenter la productivité des plantes). Un exemple illustrant cet aspect est la culture intercalaire de plantes (Hinsinger et al. 2011). Actuellement, ce type de méthode est développé dans le cas d’associations de blé (Triticum aestivum, poacées) et de légumineuses. Les légumineuses via les nodosités fixatrices d’azote ont un effet améliorant sur la richesse du sol en azote. La nutrition phosphatée des plantes est alors améliorée. La même approche semble être envisageable dans le cas de l’utilisation des mycorhizes en horticulture.

Dans la même veine, les cultures s’accompagnent généralement de l’élimination de toutes les adventices qui sont susceptibles d’entrer en compétition avec les plantes cultivées. Toutefois, au regard de nos résultats, l’interaction des cultures avec des plantes adventices est à prendre en compte. Ainsi, les adventices peuvent par exemple protéger la surface du sol de l’érosion grâce à leurs racines et feuilles, ou limiter le lessivage. Dans le cadre de l’association tripartite (deux plantes /un champignon), les espèces adventices associées à une espèce cultivée seraient susceptibles de générer les boucles de rétroactions positives du type de celles que nous avons décrites.
En conclusion, la prise en compte des interactions de plantes pour comprendre le fonctionnement de la symbiose mycorhizienne a des applications potentielles relatives à :
- Une nutrition améliorée des plantes avec réduction des intrants.
- Une production supplémentaire de biomasse.
- Un nombre de fleurs et de fruits plus important.
- Un développement de pratiques culturales favorisant les champignons mycorhiziens.

Bibliographie

Derelle, D., Declerck, S., Genet, P., Dajoz, I. & van Aarle, I.M. (2011) Association of highly and weakly mycorrhizal seedlings can promote the extra- and intraradical development of a common mycorrhizal network. FEMS Microbiology and Ecology 79: 251-259.
Derelle, D., Courty, P.E., Dajoz, I., Declerck, S., van Aarle, I.M., Carmignac, D. & Genet, P. (in prep)
Composition of plant association but not density influence mycorrhizal colonization, growth and reproduction of host plants.
Hinsinger, P., Betencourt, E., Bernard, L., Brauman, A., Plassard, C., Shen, J., Tang, X. & Zhang, F. (2011) P for two, sharing a scarce resource: soil phosphorus acquisition in the rhizosphere of intercropped species. Plant Physiology 156: 1078-1086.
Hoeksema, J., Chaudhary, C., Gehring, C., Johnson, N.C., Karst, J., Koide, R.T., Pringle, A., Zabinski, C., Bever, J.D., Moore, J.C., Wilson, G.W.T., Klironomos, J. & Umbanhowar, J. (2010) A meta-analysis of context-dependency in plant response to inoculation with mycorrhizal fungi. Ecology Letters 13: 394-407.
Yoneyama, K., Xie, X., Sekimoto, H., Takeuchi, Y., Ogasawara, S., Akiyama, K., Hayashi, H. & Yoneyama, K. (2008) Strigolactones, host recognition signals for root parasitic plants and arbuscular mycorrhizal fungi, from fabaceae plants. New Phytol 179: 484-494.

mars-avril 2013